Фотоситезирующее животное с запрограммированной смертью - миф или реальность?

Что мы делаем, приходя домой с работы? Отдыхаем? Это если уже готов ужин. Можно, конечно, заказать едý онлайн. Но всё равно придется потратить на это некоторый объём времени и энергии. С определёнными допущениями также поступают и животные. Порой бóльшая часть их жизни уходит на добывание корма. Крошечная бурозубка (Sorex minutissimus Zimmermann, 1780), пожалуй - главная обжора страны: за сутки «обедает» более 120 раз (Юдин, 1971), а по зиме аппетит её возрастает настолько, что она ежедневно съедает в 14 раз больше собственной массы тела (Андреева, 2018)!

Но есть животные, желание которых не тратить силы на поиск и добычу пищи реализовалось в полной мере. Это элизии (Elysia spp.) - голожаберные морские моллюски, не имеющие раковины. Их насчитывают 123 вида, хотя сейчас 25 видов специалисты-систематики относят к другим родам.

В античной мифологии «элизий» («элизиум») - эдакий рай в загробном мире, где царит беспечность и радость. Вот именно так и живет элизия, беззаботно ползая по дну мелководных морских бухт (до 0.5 м глубиной) и солоноватых заводей (Rosenberg, 2009). Она обладает большими боковыми выростами мантии (карманоподобной складки тела) в виде продольных колышущихся в воде складок, которыми может, как покрывалом, оборачивать своё тело длиной всего 2–3 (до 6) см (Rosenberg, 2009).

Поиск пищи для элизии - как будто бы ниже собственного достоинства, такими вещами она почти не занимается. Точнее - занимается, но редко прикладывает к этому значительный труд. Корм элизия получает, согласно мнению некоторых специалистов, благодаря … фотосинтезу! Да, это «фотосинтезирующее животное» в полном смысле этого понятия, что напрочь разбивает наши представления о животных как об исключительно гетеротрофных организмах, которые не способны получать органическую пищу из неорганических веществ. Впервые такое явление наблюдали у голожаберников в конце XIX века (Negri, Negri, 1876), и только спустя почти 90 лет обосновали, что зелёный цвет элизии обусловлен ворованными водорослевыми хлоропластами (Kawaguti., Yamasu, 1965; Trench, 1969).

Со школьной скамьи мы привыкли к тому, что растения фотосинтезируют, а животные охотятся. Но чтобы наоборот!.. Хотя, из каждого правила есть свои исключения, как говорится в известной поговорке. Можно вспомнить о хищных растениях: росянке (Drosera spp.), венериной мухоловке (Dionaea muscipula J. Ellis, 1768), непентесе (Nepenthes spp.). Но вот чтобы животные фотосинтезировали… Сразу, пожалуй, и не сообразишь, хотя и такие случаи известны в природе. И элизии - не единственные, кто промышляют сдачей своего организма в аренду фотосинтезирующим водорослям.

В зелёной гидре (Chlorohydra viridissima (Pallas, 1766)), например, живут зоохлореллы (Chlorella spp.). Их там обнаружил ещё в середине XIX века немецкий зоолог Карл Теодор Эрнст фон Зибольд (1804–1885). Гидры почти четыре месяца в году обходятся без охоты, живя «растительной» жизнью с помощью своих сожителей. При этом новому поколению гидры зоохлореллы передаются «по наследству» - трансовариально (вместе с яйцеклетками).

В плоском черве (бескишечной турбеллярии Symsagittifera roscoffensis (Graff, 1891)) поселилась зелёная водоросль Tetraselmis convolutae (Parke et Manton) R. E. Norris, Hori et Chihara, 1980. А губки (Porifera) содержат более сотни симбиотических организмов (Неймарк, 2008). Их обслуживают не только зелёные водоросли (Несис, 2012), но и фотосинтетические цианобактерии (Неймарк, 2008; Vogel, 2008). В эндодерме (внутреннем слое) миллиметровых плавающих личинок мадрепорового коралла насчитывают ещё больше сожителей - около 7500 водорослевых клеток (Смашевский, 2012). Фотоситезирующие зооксантеллы-динофлагелляты Symbiodinium microadriaticum LaJeunesse, 2017 квартируют в гемальном (кровеносном) синусе морского моллюска тридакны (Tridacna spp.) и эпителиальных покровах асцидий (Rumpho et al., 2011; Смашевский, 2012).

Позвоночные животные тоже не обошлись без фотосинтезирующих квартирантов. В зеленоватой икре, зародышах и даже во взрослых особях пятнистой амбистомы (Ambystoma maculatum (Shaw, 1802)) живёт эндосимбиотическая зелёная водоросль Oophila amblystomatis Printz, 1927, попадающая в икринки из яйцеводов самки (Kerney, 2011; Милов, 2010). Она «оплачивает» своему хозяину проживание углеводами (Kerney, 2011; Дармов, Трубицын, 2014) и бесцеремонно использует соединения азота и фосфора, которые поставляет ей земноводное. Платой «за аренду квартиры» становится и кислород, который производит водоросль и снабжает им амбистому. Если водорослей в организме земноводного становится много, то амбистома начинает их переваривать (Несис, 2012) или изгонять (Bossert, Dunn, 1986).

Достаточно хорошо известен факт, когда шерсть белых медведей (Ursus maritimus Phipps, 1774), содержащихся в зоопарках жарких стран (в Сингапуре, например) зеленеет из-за того, что в полостях их волос поселяются водоросли. Но такие взаимоотношения симбиотическими не назовёшь.

Внутри всех этих хозяев живут целые организмы водорослей, а не их части - органеллы (хлоропласты - зелёные пластиды), как у элизии. Неоднократно пытались искусственно выращивать одиночные хлоропласты на питательных средах, но долгое время они не могли существовать без «материнской» водоросли, из которой извлекли эти пластиды (Дармов, Трубицын, 2014). Внедряли их даже мышам, но хлоропласты отторгались иммунной системой млекопитающих (Ченцов, 2004).

Удалось вживить лишь цианобактерию Synechococcus elongatus (Nägeli) Nägeli, 1849 в эмбрионы рыбы Danio rerio (Hamilton, 1822), дорастив их до взрослого состояния, но только после того как в цианобактерию предварительно ввели ген, кодирующий синтез зелёного флюоресцирующего белка (Agapakis et al., 2011; Дармов, Трубицын, 2014).

Элизии же заселяют себя хлоропластами самостоятельно! Справедливости ради надо отметить, что такое поведение - прерогатива взрослых элизий. Молодые особи и личинки не могут так питаться - они потребляют фитопланктон, поэтому и их окраска отличается от зелёной: она имеет сероватые или коричневатые оттенки с красными пятнышками (Rudman, 2005; Rumpho-Kennedy et al., 2006).

Элизия (Elysia spp.) - голожаберный морской моллюск, не имеющий раковины.
Elysia leucolegnote Jensen, 1990. Камбоджа, о-в Кох Ронг.

Со временем элизия отыскивает клетки водорослей, прокалывает их клеточные оболочки, высасывает и переваривает их содержимое (Mujer et al., 1996). Так что элизия не настолько безобидна, как кажется. Она не только «хищник», но и «вор» - натуральный клептоман: переваривая водорослевую пищу, хлоропласты элизия накапливает внутри своего организма. Так за кажущейся эфемерностью и безобидностью кроется очень непростой и агрессивный «характер». Молодые элизии - потрясающие обжоры, едят практически без остановки.

Обычно «зубная система» моллюсков представляет собой специфическую тёрку (радулу) - пластинку, на которой зубы расположены в несколько рядов. Ими моллюски соскабливают корм с подводных предметов. Но у элизии всё по-другому - её терка модифицирована в единственный зуб-стилет, которым она прокалывает клетку водоросли, а мускульной глоткой как насосом (Несис, 2012) накачивает в себя водорослевые хлоропласты, размещая их в особых выпячиваниях (печёночных дивертикулах) пищеварительного тракта (Смашевский, 2012; Самоцкая, 2016) или, возможно, в иных структурах организма (Клочкова, 2016). Подобное явление в биологии именуют клептопластией (Clark et al., 1965). Известный отечественный зоолог Меркурий Сергеевич Гиляров (1912–1985) назвал такие хлоропласты похищенными органоидами - клептоорганоидами.

У каждого вида элизии - своя предпочитаемая водоросль: у зелёной (Elysia viridis (Montagu, 1804)) - паутинистый кодиум (Codium tomentosum Stackhouse, 1797), у чёрно-зелёной (E. atroviridis Baba, 1955) - ломкий кодиум (Codium fragile (Suringar) Hariot, 1889), а у зеленоухой (E. chlorotica Gould, 1870) - вошерия (Vaucheria litorea C. Agardh, 1823) (Несис, 2012). Элизии настолько адаптированы (приспособлены) к своим любимым блюдам (видам водорослей), что питаясь ими, они быстро набирают в массе и достигают половозрелости на несколько месяцев раньше питающихся другими видами. Но чтобы рано отложенные яйца и прежде положенного времени вылупившиеся личинки не погибли зимой от перепада температур, моллюски сами регулируют периоды голодания и жизни за счёт перевариваемых клептопластид, которые были в их организме как бы законсервированы - существовали в анабиозе, с подавлением физиологической активности (Клочкова, 2016, 2017).

Некоторые виды моллюсков-голожаберников (Elysia timisa (Risso, 1818), Elysia chlorotica Gould, 1870, Elysia crispata Mörch, 1863 и Plakobranchus ocellatus van Hasselt, 1824 = Elysia ocellata Pease, 1860) способны голодать по 55–88 суток (Christa et al., 2013, 2014; Yong, 2013), а Elysia nigrocapitata Baba, 1957 - пять месяцев (!) (Клочкова, 2016) без особого вреда для себя, живя за счёт накопленных запасов липидов и клептопластид, теряя при этом до 97 % исходного веса (Klochkova et al., 2010).

Постепенно взрослеющая элизия становится зелёной и переходит от животного (гетеротрофного) питания на растительное (автотрофное) - фотосинтез, за счёт которого она получает питательную глюкозу по 9–10 месяцев в году (Green et al., 2000; Rumpho et al., 2008). Вот так она и ползает по морскому грунту, подставляя свое тело солнечным лучам. Эдакое «животное на солнечных батареях» (Rumpho et al., 2000). Но эта «райская» жизнь, казалось бы, могла и легко закончится - стоит только на несколько дней облакам закрыть солнце. Пасмурные дни и тенёк должны были бы убить хлоропласты, и элизии опять пришлось бы трудиться - выходить на охоту (переходить на гетеротрофное питание).

Взаимоотношения элизии и ассоциированных с ней водорослей называют симбиогенезом. Эти взаимоотношения настолько прочные, что настоящей сенсацией стало сообщение о наличие в геноме моллюска генов (psbO и prk), гомологичных ядерному гену водорослей (Rumpho et al., 2008, 2009). Эти гены, как считают первооткрыватели явления, кодируют всю фотосистему, окисляющую воду с выделением кислорода и протонов (фотосистему II). Предполагают, что элизии получили эти гены путем горизонтального переноса (встраивания в свой геном чужеродных генов) от съеденной водоросли (Mujer et al., 1996; Rumpho et al., 2008; Schwartz et al., 2014). Более того, встречаются мнения о том, что у элизии не парочка таких генов (de Vries et al., 2013), а не менее 52 (Самоцкая, 2016). Если генов, которые «управляют» фотосинтезом в хлоропластах, у элизии не было бы, ей пришлось бы ещё и «кормить» своих квартирантов.

Таким образом, можно перефразировать мысль известного американского эволюционного и молекулярного биолога Форда Дулиттла (1941 г. р.): «элизии - это то, что они съели». Эти животные сами себя «генномодифицировали», заставив чужие гены работать на себя (Урушев, 2010) и даже самостоятельно синтезировать хлорофиллы а и b (Middlebrooks et al., 2012).

Сенсация о встроенных в геном элизии альгогенах (генах водорослей), которые могут контролировать фотосинтез съеденных ею хлоропластов, облетела весь мир! Информация о чудо-животном попала во множество интернет-изданий, включая Википедию.

Однако авторы идеи вживления водорослевых генов в геном моллюска экспериментально её не подтвердили и не объяснили, почему эти гены не были отторгнуты иммунной системой элизии (Mujer et al., 1996a, b; Rumpho et al., 2011). Более того, в своих публикациях они только предположили такой вариант развития событий (но не доказали этого!). Некоторые из них позднее вообще отказались от этой идеи (Bhattacharya et al., 2013), которая, кстати, порождает больше вопросов, чем дает объяснений. Горизонтальный перенос генов для этих животных многие специалисты (Wägele et al., 2011; Bhattacharya et al., 2013; Rauch et al., 2015; Клочкова, 2016 и др.) сейчас подвергают сомнению по нескольким причинам.

Не понятно, как всего лишь два (ну или 52) гена кодируют белки такого сложного и многоступенчатого биохимического процесса как фотосинтез в клептопластидах (для их нормального функционирования необходим контроль деятельности почти 5000 белков!). Более того, генетические методы нового поколения, которые стали применяться с 2010 г. группами учёных из разных стран мира, не выявили ни одного белка, кодируемого водорослевым геном в геноме этого моллюска (Клочкова, 2016)!

Может, всё объясняется гораздо проще: наличие генов водоросли в геноме элизии - результат банальной контаминации - загрязнения исследованных проб фрагментами ДНК водоросли (Клочкова, 2016)? История биологии знает немало таких примеров. Достаточно вспомнить историю о генетическом родстве червей типа Xenoturbellida с моллюсками. Даже монографию по этому поводу написали и «доказали», что эти черви - моллюски! А оказалось, что черви просто наелись моллюсков, и их ДНК секвенировали (расшифровывали состав) вместе с ДНК моллюсков.

И это ещё не всё! Находясь в чужой квартире - в организме элизии, клептопластиды чувствуют себя в действительности достаточно неуютно (хотя, казалось бы, должно быть наоборот) - они уменьшают свою фотосинтетическую активность (Клочкова, 2016; Klochkova et al., 2013, 2010). Именно поэтому элизии требуется постоянно восполнять запасы хлоропластов, то есть, активно питаться водорослями. Кроме того, если углевод полезен организму моллюска, то полезен ли ему кислород, который является мощным окислителем и может негативно повлиять на метаболизм? Не поэтому ли элизии и закапываются в илистый грунт или прячутся среди водной растительности - чтобы процесс выделения кислорода не был настолько активным в тенёчке… (Клочкова, 2016).

Так что же получается? Элизия в действительности не способна генетически регулировать фотосинтез своих квартирантов-клептопластид? И водорослевые хлоропласты не играют той роли, которую им приписывали ранее? Похоже, что так. Пластиды всего лишь являются резервным пищевым ресурсом - эдаким продуктом «в холодильнике», заначкой на чёрный день. Не исключено, что фотосинтез в элизии осуществляется с помощью многочисленных водорослевых ядер, которые пока не научились отличать на препаратах тканей от ядер моллюсков (Клочкова, 2016).

Только многочисленная популярная литература до сих пор активно муссирует миф о «химерной» элизии. Уж больно красивой получилась псевдосенсация. А ведь она не единственная в жизни элизии! Вот уж поистине этот моллюск - один из рекордсменов по придумыванию загадок учёным.

Через девять месяцев жизни гермафродитные голожаберники перекрестно спариваются, склеивают оплодотворенные яйца в длинные нити (Rumpho-Kennedy et al., 2006) и синхронно … умирают. Это называют «эффектом запрограммированной смерти» и связывают с деятельностью внутриклеточного ретровируса, живущего в их теле (в цитоплазме, ядре, лизосомах и даже в клептопластидах) - в частности, у Elysia chlorotica Gould, 1870 (Pierce et al., 1999). Заболевание прогрессирует к старости, и по весне элизии «дружно» отправляются в мир иной.

Но действительно ли механизм синхронной смерти запускается ретровирусом? Ведь этот вирус не вызывает некроза (омертвления) клеток (Mondy, Pierce, 2003)! Тогда предположили, что синхронизированная гибель происходит в результате апоптоза (Mondy, Pierce, 2003) - запрограммированной смерти клеток, которые распадаются на отдельные частицы. Такое явление давно известно в природе. Только у человека апоптозом ежедневно погибает до 70 миллиардов клеток. Некоторые специалисты объясняют это увеличением в клетке элизии числа аутолизосом - органелл в виде пузырьков, которые занимаются активным перевариванием отмирающих внутриклеточных структур. Но аутолизосомы появляются в бешеном количестве всегда, когда элизия голодает и невероятно при этом худеет, но не умирает (Клочкова, Ким, 2016).

В лабораторных условиях синхронной смерти у элизии вообще не наблюдается. Elysia nigrocapitata Baba, 1957, например, доживает без проблем до трёх лет после нескольких голоданий и катастрофичного снижения массы (Клочкова, Ким, 2016). В процессе отмирания на теле элизии возникают воздушные пузыри, которые после разрыва оставляют заметные рубцы и деформацию мантии. Омертвление начинается с «хвоста» и захватывает до 80 % тела - в итоге живой остаётся лишь голова, которая способна ползать и даже пытается питаться (Клочкова, Ким, 2016)! Значит, элизии, скорее всего, по весне просто заканчивают свой жизненный цикл, и никакой запрограммированной синхронности при этом не проявляется.

«Зелёное фотосинтезирующее животное с запрограммированной смертью - не каждый фантаст такое придумает» (Несис, 2012). И ведь, правда, сколько удивительного в этом маленьком организме! И сколько мифического приписали ей люди. А она так и не оправдала своего безмятежного названия - элизия.

Когда параподии (боковые складки мантии) держатся открытыми, моллюск напоминает мангровый лист. K. R. Jensen (1990) сообщает, что он питается нитчатыми зелёными водорослями Boodleopsis pusilla (Collins) W. R. Taylor, A. B. Joly et Bernatowicz, 1953, живущими в небольших лужах в мангровом болоте. Вероятно, это первая находка в мире между уже известными и сильно удалёнными друг от друга точками (Гонконг и тайское побережья Сиамского залива и Андаманского моря), в 425–450 км восточнее от ближайшего обнаружения вида (Swennen, 2011).

Андреева А., [2018]. Бурозубка (Sorex minutissimus) [электронный документ]. - Свежий ветер Приморья. Краевая независимая экологическая газета. URL: http://www.svprim.ru/very/18_sorex.shtml (дата обращения: 13.04.2019).
Дармов И. В., Трубицын В. Э., 2014. Фотосинтезирующее животное - фантазия или реальность? [электронный документ]. - Universum: Химия и биология: электрон. научн. журн., № 10–11 (10). URL: http://7universum.com/ru/nature/archive/item/1700 (дата обращения: 14.04.2019).
Клочкова Т. А., 2016. Обзор явления клептопластии у морских заднежаберных моллюсков. - Вестник Камчатского Государственного технического университета, № 37, с. 57–69.
Клочкова Т. А., 2017. Механизмы формирования симбиотических связей и стратерия совместного выживания некоторых видов морских ценоцитных зелёных водорослей и заднежаберных моллюсков. - Дисс. на соиск. уч. ст. д. б. н., Петропавловск-Камчатский: КамчатГТУ, 224 с.
Клочкова Т. А., Ким Г. Х., 2016. Старение и патогистологические изменения клеток у представителей рода морских заднежаберных моллюсков Еlysia Risso, 1818. - Вестник Камчатского Государственного технического Университета, № 38, с. 63–73.
[Милов Г.], 2010. Фотосинтез: В мире животных [электронный документ]. - Популярная механика, URL: http:// www popmech.ru/ article/7504-fotosintez (дата создания: 01.08.2010).
Неймарк Е., 2008. У губок не всё так просто как кажется [электронный документ]. - Элементы, URL: https://elementy.ru/…/U_gubok_ne_vsyo_tak_prosto_kak_kazhet… (дата создания: 05.06.2008).
Несис К. Н., Морская улитка в роли растения. - Природа, 2012, № 2, с. 49–50.
Самоцкая В., 2016. Фотосинтезирующий моллюск-листик [электронный документ]. - Элементы.ру. URL: https://elementy.ru/…/173/Fotosinteziruyushchiy_mollyusk_li… (дата публикации: 24.10.2016, дата обращения: 14.04.2019).
Смашевский Н. Д., 2012. Симбиотический фотосинтез животных. - Астраханский вестник экологического образования, № 2 (28), с. 131–141.
Урушев П., 2010. Животные-растения: морские слизни сами производят хлорофилл [электронный документ]. - Pravda.ru. URL: https://www.pravda.ru/…/discover…/14-01-2010/1007880-gslug-0 (дата публикации: 14.01.2010, дата обращения: 14.04.2019).
Ченцов Ю. С., 2004. Введение в клеточную биологию: учебник для вузов, 4-е изд., перераб. и доп. - М.: Академкнига, 495 с.
Юдин Б. С., 1971. Насекомоядные млекопитающие Сибири: определитель. -Новосибирск: Наука, Сиб. отд-ние, 172 с.
Agapakis C. M., Niederholtmeyer H., Noche R. R., Lieberman T. D., Megason S. G., Way J. C., Silver P. A., 2011. Towards a Synthetic Chloroplast. - J. PLоS ONE, v. 6, № 4, 8 р.
Bhattacharya D., Pelletreau K. N., Price D. C., Sarver K. E., Rumpho M. E., 2013. Genome analysis of Elysia chlorotica Egg DNA provides no evidence for horizontal gene transfer into the germ line of this Kleptoplastic Mollusc. - Mol Biol Evol., v. 30, № 8, рр. 1843–1852.
Bossert P., Dunn K. W., 1986. Regulation of intracellular algae by various strains of the symbiotic Hydra viridissima. - J. Cell Sci., № 85, р. 187–195.
Christa G., de Vries J., Jahns P., Gould S. B., 2014. Switching off photosynthesis: the dark side of sacoglossan slugs. - Communicative and Integrative Biology, v. 7, № 1, 3 p.
Christa G., Zimorski V., Woehle C., Tielens A. G., Wägele H., Martin W. F., Gould S. B., 2013. Pastid-bearing sea slugs fix CO2 in the light but do not require photosynthesis to survive. - Proceedings of the Royal Society, Biological Sciences, № 281 (1774), 8 p.
Clark K. B., Jensen K. R., Stirts H. M., 1990. Survey for functional kleptoplasty among west Atlantic Ascoglossa (= Sacoglossa) (Mollusca: Opisthobranchia). - Veliger, v. 33, p. 339–345.
Green B. J., Li W. Y., Manhart J. R., Fox T. C., Summer E. J., Kennedy R. A., Pierce S. K., Rumpho M. E. 2000. Mollusc-algal chloroplast endosymbiosis: photosynthesis, thylakoid protein maintenance, and chloroplast gene expression continue for many months in the absence of the algal nucleus. - Plant Physiology, v. 124, № 1, рр. 331–342.
Jensen K. R., 1990. Three new species of Ascoglossa (Mollusca, Opisthobranchia) from Hong Kong, and a description of the internal anatomy of Costasiella pallida Jensen, 1985. -Proceedings of the Second International Marine Biological Workshop: the Marine Flora and Fauna of Hong Kong and Southern China, Hong Kong, 1986 (ed.: Morton B.), Hong Kong University Press, рр. 419–432.
Kawaguti S., Yamasu T., 1965. Electron microscopy on the symbiosis between an elysioid gastropod and chloroplasts of a green alga. - Biology Journal of Okayama University, v. 11, p. 57–65.
Kerney R., 2011. Symbioses between salamander embryos and green algae. - Symbiosis, № 54 (3), рр. 107–117.
Klochkova T. A., Han J. W., Chah K.-H., Kim J.-H., Kim K. Y., Kim G. H., 2013. Morphology, molecular phylogeny and photosynthetic activity of the sacoglossan mollusk, Elysia nigrocapitata, from Korea. - Marine Biology, v. 160, p. 155–168.
Klochkova T. A., Han J. W., Kim J.-H., Kim K. Y., Kim G. H., 2010. Feeding specificity and photosynthetic activity of Korean sacoglossan mollusks. - Algae, v. 25, р. 217–227.
Middlebrooks M. L., Bell S. S., Pierce S. K., 2012. The kleptoplastic sea slug Elysia clarki prolongs photosynthesis by synthesizing chlorophyll a and b. - Symbiosis, № 57, рp. 127–132.
Mondy W. L., Pierce S. K., 2003. Apoptotic-like morphology is associated with annual synchronized death in kleptoplastic sea slugs (Elysia chlorotica). - Invertebrate Biology, v. 122, рр. 126–137.
Mujer C. V., Andrews D. L., Manhart J. R., Pierce S. K., Rumpho M. E., 1996a. Chloroplast genes are expressed during intracellular symbiotic association of Vaucheria litorea plastids with the sea slug Elysia chlorotica. - Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, v. 93, рр. 12333–12338.
Mujer C. V., Andrews D. L., Manhart J. R., Pierce S. K., Rumpho M. E., 1996b. Chloroplast genes are expressed during intracellular symbiotic association of Vaucheria litorea plastids with the sea slug Elysia chlorotica. - Cell Biology, № 93, рр. 12333–12338.
Negri de A., Negri de G., 1876. Farbstoff aus Elysia viridis. - Berichte der Deutschen Chemischen Gesellschaft, v. 9, p. 84.
Pierce S. K., Maugel T. K., Rumpho M. E., Hanten J. J., Mondy W. L., 1999. Annual viral expression in a sea slug population: Life cycle control and symbiotic chloroplast maintenance. - Biological Bulletin, v. 197, № 1, рр. 1–6.
Rauch C., de Vries J., Rommel S., Rose L. E., Woehle C., Christa G., Laetz E. M., Wägele H., Tielens A. G. M., Nickelsen J., Schumann T., Jahns P., Gould S. B., 2015. Why it is time to look beyond algal genes in photosynthetic slugs. - Genome Biology and Evolution Advance Access, № 7, рр. 2602–2607.
Rosenberg G., 2009. Elysia chlorotica Gould, 1870 [electronic document]. - Malacolog 4.1.1: A Database of Western Atlantic Marine Mollusca. URL: http://www.malacolog.org/ (дата обращения: 14.04.2019).
Rudman W. B., 2005. Elysia chlorotica Gould, 1870 [electronic document]. - Sea Slug Forum. Australian Museum, Sydney. URL: http://www.seaslugforum.net/showall/elyschlo (дата обращения: 14.04.2019)
Rumpho M. E., Pelletreau K. N., Moustafa A., Bhattacharya D., 2011. The making of a photosynthetic animal. - J. Exp. Biol., v. 214, № 2, рр. 303–311.
Rumpho M. E., Pochareddy S., Worful J. M., Summer E. J., Bhattacharya D., Pelletreau K. N., Tyler M. S., Lee J., Manhart J. R., Soule K. M., 2009. Molecular characterization of the Calvin cycle enzyme phosphoribulokinase in the stramenopile alga Vaucheria litorea and the plastid hosting mollusc Elysia chlorotica. - Molecular Plant, v. 2, pp. 1384–1396.
Rumpho M. E., Summer E. J., Manhart J. R., 2000. Solar-powered sea slugs. Mollusc/algal chloroplast symbiosis. - Plant Physiology, v. 123, p. 29–38.
Rumpho M. E., Worful J. M., Lee J., Kannan K., Tyler M. S., Bhattacharya D., Moustafa A., Manhart J. R., 2008. Horizontal gene transfer of the algal nuclear gene psbO to the photosynthetic sea slug Elysia chlorotica. - Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America., v. 105, № 46, рр. 17867–17871.
Rumpho-Kennedy M. E., Tyler M., Dastoor F. P., Worful J., Kozlowski R., Tyler M., 2006. Symbio: a look into the life of a solar-powered sea slug [electronic document]. - URL: http://sbe.umaine.edu/symbio/index.html (дата обращения: 14.04.2019).
Schwartz J. A., Curtis N. E., Pierce S. K., 2014. FISH Labeling Reveals a Horizontally Transferred Algal (Vaucheria litorea) Nuclear Gene on a Sea Slug (Elysia chlorotica) Chromosome. - The Biological Bulletin, v. 227, № 3, рр. 300–312.
Swennen C. (K.), 2011. Large mangrove-dwelling Elysia species in Asia, with descriptions of two new species (Gastropoda: Opistobranchia: Sacoglossa). - The Raffles Bulletin of Zoology, v. 59, № 1, рр. 29–37
Trench R. K., 1969. Chloroplasts as functional endosymbionts in the mollusc Tridachia crispata (Bërgh) (Opisthobranchia, Sacoglossa). - Nature, v. 222, p. 1071–1072.
Vogel G., 2008. The Inner Lives of Sponges. - Science, v. 320, pp. 1028–1030.
Vries de J., Habicht J., Woehle C., Huang C., Christa G., Wägele H., Nickelsen J., Martin W. F., Gould S. B., 2013. Is ftsH the key to plastid longevity in sacoglossan slugs? - Genome Biol. Evol., v. 5, № 12, рр. 2540–2548.
Wägele H., Deusch O., Händeler K., Martin R., Schmitt V., Christa G., Pinzger B., Gould S. B., Dagan T., Klussmann-Kolb A., Martin W., 2011. Transcriptomic evidence that longevity of acquired plastids in the photosynthetic slugs Elysia timida and Plakobranchus ocellatus does not entail lateral transfer of algal nuclear genes. - Mol. Biol. Evol., v. 28, № 1, рр. 699–706.
Yong E., 2013. Solar-Powered Slugs Are Not Solar-Powered [electronic document]. - National Geographic. URL: https://www.nationalgeographic.com/…/solar-powered-slugs-ar… (дата обращения: 14.04.2019).

Дунаев Е. А. Научный сотрудник Научно-исследовательского Зоологического музея МГУ