«Лабульбеньки» на коровке

Венерическая болезнь божьих коровок

Однажды, в 1840-х годах, натуралист (историк медицины и энтомолог) Жан Жозеф Александр Лабульбен (1825–1898) и его коллега, Огюст Руже (1818[?]–1886), на теле некоторых жуков обнаружили неизвестного назначения микроскопические (менее 1 мм в длину) волоски. Эти образования оказались сумчатыми грибками (аскомицетами), которые позже, с легкой руки французского гистолога Шарля-Филиппа Робина (1821–1885), были названы лабульбениями. Другие исследователи тех времен считали, что это всего лишь приросшие к телу насекомых червячки или даже красные водоросли (Blackwell et al., 2020), потому что некоторые из них были ярко-коричнево цвета.

Но Робин был далеко не поверхностный наблюдатель, а отличный микроскопист-анатом. Еще в детстве, играя с приятелем в школе, он потерял глаз и всю оставшуюся жизнь носил стеклянный протез. Вероятно, такое несчастье сыграло для него решающую роль в пристрастии к работе с микроскопом. Он изучал ультраструктуру органов электрических скатов и кальмаров, опухоли нервных тканей и защитил даже две диссертации, открыл патогенный грибок Candida albicans и установив причину молочницы (грибковой инфекции). В его честь знаменитый Рудольф Вирхов назвал лимфатические пространства между сосудами центральной нервной системы. Но для нас гораздо важнее, что именно Робин с коллегами не только установил истинную природу оригинальных мельчайших грибков - лабульбений, но и описал несколько видов.

Божья коровка-арлекин (Harmonia axyridis) с «волосками» лабульбениевого гриба Hesperomyces сf. virescens из Абхазии.

Поражает уникальная избирательность этой группы организмов в характере размещения их на теле членистоногих. Определенный вид лабульбении «поселяется» не только на конкретном виде какого-либо из полов насекомых, но подчас и на строго определенном участке (например, только на верхней стороне правых передних ног!). С чем связана такая консервативная способность, до конца остается не выясненным. Одни специалисты считают, что все объясняется пищевыми пристрастиями грибов, другие - особенностью поведения хозяина (например, какими-либо движениями, способствующими поселению грибка всегда только на одном участке тела). Но, скорее всего, вполне справедливо и то, и другое.

Среди списка хозяев лабульбениевых грибов встречаются термиты и пухоеды, тараканы и клопы, сетчатокрылые и прямокрылые насекомые. Виды рода Laboulbenia, в частности, поселяются на жужелицах-бембидионах (Bembidion sp.) или бомбардирах (Brachinus sp.), а представители рода Stigmatomyces - на различных мухах, в том числе и комнатной (Musca domestica). Некоторые из лабульбениевых приспособились сразу к двум хозяевам. Один из видов рихий (Richia sp.) встречается не только на жуках, но и на клещах, которые этих жуков поражают. Другая лабульбения, живущая в Бразилии, имеет трех хозяев: муравья (Ection sp.), жука-карапузика (Histeridae), обитающего в гнездах этого муравья и клеща, который на этом жуке поселяется (Евлахова, 1976). Недавно мелкие «лабульбеньки» были обнаружены даже на многоножках и сенокосцах (Santamaria et al., 2014, 2017).

Вот такой избирательный паразитизм у этих грибов. Именно паразитизм, потому что они не просто так украшают собой клещей и насекомых, а проникают под их покровы, используя набор ферментов и механическое давление (Евлахова, 1976). Ряд специалистов предполагают, что эти грибы могут питаться восковым налетом, покрывающим тело насекомых, но, честно говоря, грибы редко живут на насекомых без вреда для них (Weir, Blackwell, 2005). В большинстве же случаев элегантные «лабульбеньки» распускают свои длинные разветвленные ризоиды в разные стороны, пробуравливая ими покровы и проникая в мягкие ткани (Белякова и др., 2006).

На хитиновом покрове надкрыльев видны округлые места прикрепления грибка.

Вегетативно эти грибы не размножаются (Haelewaters et al., 2015). Они обзаводятся потомством с помощью аскоспор, каждая из которых состоит из двух клеток: длинной базальной (основной) и короткой апикальной (концевой). Как только спора прилипает к покровам насекомого, на кончике базальной клетки формируется темная треугольная клетка. Именно она как шило и вклинивается в хитин насекомого.

Когда произошло заякорение аскоспоры, сбоку базальной клетки появляется зачаток плодового тела (перитеция). В нем образуется женский половой орган (архикарп) с вытянутым тонким цилиндром (трихогиной). Через трихогину к архикарпу проникает мужская половая клетка - спермаций, созревающий в антеридии (мужском половом органе), который вырастает из «волосков» апикальной клетки.

После оплодотворения появляются четыре аскогенные клетки, из которых формируются сумки (аски) с двуклеточными аскоспорами (Weir, Blackwell, 2005). Любопытно, что сумки не прикреплены к стенке перитеция, а просто плавают в его полости (Мюллер, Лёффлер, 1995), что достаточно редкое явление среди сумчатых грибов. Вот такой у лабульбениевых сложный половой процесс, не смотря на их маленькие размеры.

«Лабульбеньки» рода Dioicomyces - раздельнополые организмы: архикарп и антеридий развиваются у них на разных особях. Их женские аскоспоры заметно крупнее мужских (половой диморфизм спор). И живут они попарно, объединившись под слизистой оболочкой (Белякова и др., 2006; Мюллер, Лёффлер, 1995).

Вот так и живут «лабульбеньки» не менее 23 миллионов лет: ископаемый грибок Stigmatomyces succini был обнаружен на груди инклюзивной стебельчатоглазой мухи Prosphyracephala succini, запаянной в янтарь (Beimforde et al., 2014).

Строение лабульбениевого гриба: А - прикрепительная клетка, Б - рецептакул (стерильная часть плодового тела), В - антеридий (мужская часть), Г - архикарп (женская часть). Масштаб: 0.05 мм.

В мире насчитывается более 2100 видов лабульбениевых грибов, большинство из которых встречается в тропиках и субтропиках. Но … многое зависит от их хозяев. Азиатская божья коровка-арлекин (Harmonia axyridis), например, с «гармоничным» родовым названием - мощнейший инвазивный вид. Этот прожорливый хищник питается огромным количеством вредителей теплиц и садов. Для борьбы с ними его завезли в Европу и Южную Африку, Северную и Южную Америку (Roy et al., 2016; Werenkraut et al., 2020). А с ней весь мир увидел и лабульбенивый грибок Hesperomyces virescens Thaxter, 1891. Теперь, правда, говорят, что на разных континентах сформировались свои виды этой «лабульбеньки», и это - не один вид, а комплекс видов-двойников (Haelewaters et al., 2016, 2018).

Популяции коровки-гармонии, как и многие другие членистоногие, заметно страдают от повышенной смертности, вызванной этим лабульбениевым грибом (Haelewaters et al., 2020).

Массовое поражение арлекина происходит, когда его покровы еще не отвердели окончательно (Haelewaters et al., 2015). Тогда аскоспоры легче прилипают к хитину. Коллективные зимние тусовки коровок способствуют их скорейшему заражению (Nalepa, Weir, 2007; Riddick, 2006; Weir, Beakes, 1996), тем более что жуки не только соприкасаются боками, но и активно общаются, ухаживают друг за другом, устраивая себе груминг (Haelewaters et al., 2012; Riddick, Schaefer, 2005).

Через воздух и субстрат споры от жука к жуку не передаются - только при личном контакте (Cottrell, Riddick, 2012) и часто во время спаривания (Garcés et al., 2004; Harwood et al., 2006; Riddick, Schaefer, 2005). Получается, что эта «лабульбенька» является возбудителем грибкового заболевания, передающегося половым путем (Welch et al., 2001). То есть эту грибковую болезнь божьих коровок с полным правом можно назвать венерической.

Литература.

Белякова Г. А., Дьяков Ю. Т., Тарасов К. Л., 2006. Ботаника: в 4-х томах,. 1: Водоросли и грибы. - М.: Издат. центр «Академия», 320 с.

Евлахова А. А., 1976. Порядок Лабульбениевые (Laboulbeniales). - Жизнь растений в 6-ти томах, т. 2: Грибы. М.: Просвещение, 479 с.

Мюллер Э., Лёффлер В., 1995. Микология (пер. с нем. к. б. н. К. Л. Тарасова). М.: Мир, с. 214.

Beimforde C., Feldberg K., Nylinder S., Rikkinen J., Tuovila H., Dörfelt H., Gube M., Jackson D. J., Reitner J., Seyfullah L. J., Schmidt A. R., 2014. Estimating the Phanerozoic history of the Ascomycota lineages: combining fossil and molecular data. - Molecular Phylogenetics and Evolution, v., 78, рр. 386–398.

Blackwell M., Haelewaters D., Pfisret D. H., 2020. Laboulbeniomycetes: Evolution, natural history, and Thaxter’s final word. - Mycologia, v. 112, № 6, pp. 1048–1059.

Cottrell T. E., Riddick E. W., 2012. Limited transmission of the ectoparasitic fungus Hesperomyces virescens between lady beetles. - Psyche, № 5: 814378.

Garcés S., Williams R., 2004. First record of Hesperomyces virescens Thaxter (Laboulbeniales: Ascomycetes) on Harmonia axyridis (Pallas) (Coleoptera: Coccinellidae). - Journal of the Kansas Entomological Society, № 77, рр. 156–158.

Haelewaters D., Boer P., Gort G., Noordijk J., 2015. Studies of Laboulbeniales (Fungi, Ascomycota) on Myrmica ants (II): variation of infection by Rickia wasmannii over habitats and time. - Animal Biology, № 65, рр. 219–231.

Haelewaters D., De Kesel A., Pfliegler W. P., 2018. Integrative taxonomy reveals hidden species within a common fungal parasite of ladybrids. - Sci. Rep., v. 8, № 1: 15966.

Haelewaters D., Gorczak M., Pfliegler W. P., Tartally A., Tischer M., Wrzosek M., Pfister D. H., 2015. Bringing Laboulbeniales into the 21st century: enhanced techniques for extraction and PCR amplification of DNA from minute ectoparasitic fungi. - IMA fungus, v. 6, № 2, рр. 363–372.

Haelewaters D., Hiller T., Kemp E. A., van Wielink P. S., Sharpiro-Ilan D. I., Aime M. C., Nedvěd O., Pfisret D. H., Cottrell T. E., 2020. Mortality of native and invasive ladybirds co-infected by ectoparasitic and entomopathogenic fungi. - PeerJ, № 8: 10110

Haelewaters D., Minnaar I. A., Clusella-Trullas S., 2016. First finding of the parasitic fungus Hesperomyces virescens (Laboulbeniales) on native and invasive ladybirds (Coleoptera, Coccinellidae) in South Africa. - Parasite, v. 23, № 5, рр. 1–6.

Haelewaters D., van Wielink P., van Zuijlen J. W., Verbeken A., De Kesel A., 2012. New records of Laboulbeniales (Fungi, Ascomycota) for The Netherlands. - Entomologische Berichten, № 72, рр. 175–183.

Harwood J. D., Ricci C., Romani R., Pitzi K. M., Weir A., Obrycki J. J. 2006. Prevalence and association of the laboulbenialean fungus Hesperomyces virescens (Laboulbeniales: Laboulbeniaceae) on coccinellid hosts (Coleoptera: Coccinellidae) in Kentucky, USA. - European Journal of Entomology, № 103, рр. 799–804.

Nalepa C. A., Weir A., 2007. Infection of Harmonia axyridis (Coleoptera: Coccinellidae) by Hesperomyces virescens (Ascomycetes: Laboulbeniales): Role of mating status and aggregation behavior. - Journal of Invertebrate Pathology, № 94, рр. 196–203.

Riddick E. W., 2006. Influence of host gender on infection rate, density, and distribution of the parasitic fungus Hesperomyces virescens on the Multicolored Asian Lady Beetle, Harmonia axyridis. - Journal of Insect Science, № 6, рр. 1–15.

Riddick E. W., Schaefer P. W., 2005. Occurrence, density and distribution of the parasitic fungus Hesperomyces virescens Thaxter (Laboulbeniales: Laboulbeniaceae) on the multicolored Asian lady beetle (Coleoptera: Coccinellidae). - Annals of the Entomological Society of America, № 98, рр. 615–624.

Roy H., Brown P. M. J., Adriaens T., Berkvens N., Borges I., Clusella-Trullas S., Comont R. F., De Clercq P., Eschen R., Estoup A., Evans E. W., Facon B., Gardiner M. M., Gil A., Grez A. A., Guillemaud T., Haelewaters D., Herz A., Honek A., Howe A. G., Hui C., Hutchison W. D., Kenis M., Koch R. L., Kulfan J., Lawson H. L., Lombaert E., Loomans A., Losey J., Lukashuk A. O., Maes D., Magro A., Murray K. M., San Martin G., Martinkova Z., Minnaar I., Nedved O., Orlova-Bienkowskaja M. J., Rabitsch W., Ravn H. P., Rondoni G., Rorke S. L., Ryndevich S. K., Saethre M.-G., Sloggett J. J., Soares A. O., Stals R., Tinsley M. C., Vandereycken A., van Wielink P., Viglášová S., Zach P., Zaviezo T., Zhao Z.. 2016. The harlequin ladybird, Harmonia axyridis: global perspectives on invasion history and ecology. - Biological Invasions, v. 18, № 4, рр. 997–1044.

Santamaria S., Enghoff H., Gruber J., Reboleira A. S. P. S., 2017. First Laboulbeniales from harvestmen: the new genus Opilionimyces. - Phytotaxa, v. 305, № 4, pp. 285–292.

Santamaria S., Enghoff H., Reboleira A. S. P. S., 2014. Laboulbeniales on millipedes: the genera Diplopodomyces and Troglomyces. - Mycologia, v. 106, № 5, pp. 1027–1038.

Thaxter R., 1891. Supplementary note on North American Laboulbeniaceae. - Proceedings of the American Academy of Arts and Sciences, № 25, 261–270.

Weir A., Beakes G. W., 1996. Correlative light- and scanning electron microscope studies on the developmental morphology of Hesperomyces virescens. - Mycologia, v. 88, № 5, рр. 677–693.

Weir A., Blackwell M., 2005. Fungal biotrophic parasites of insects and other arthropod. - Insect–Fungal Associations: Ecology and Evolution / F. E. Vega, M. Blackwell (eds.). Oxford University Press, рр. 119–145.

Welch V. L., Sloggett J. J., Webberley K. M., Hurst G. D. D., 2001. Short-range clinal variation in the prevalence of a sexually transmitted fungus associated with urbanisation. - Ecological Entomology, № 26, pp. 547–550.

Werenkraut V., Baudino F., Roy H. E., 2020. Citizen science reveals the distribution of the invasive harlequin ladybird (Harmonia axyridis Pallas) in Argentina. - Biological Invasions, v. 22, pp. 2915–2921.